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Potencial ecológico de frutales nativos del
neotrópico, aguacate y anonas, en la diversificación
de los paisajes cafetales en América Central como
estrategia de adaptación al Cambio Climático
Autor: Nekane Castillo
Tutor: Maarten van Zonneveld
Informe técnico
Año de publicación: 2015
Citación correcta:
Castillo N, van Zonneveld M. 2015. Potencial ecológico de frutales nativos del neotrópico, aguacate
y anonas, en la diversificación de los paisajes cafetales en América Central como estrategia de
adaptación al Cambio Climático: Informe Técnico. Programa de investigación de CGIAR en Cambio
Climático, Agricultura y Seguridad Alimentaria (CCAFS). Copenhague, Dinamarca. Disponible en:
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1
Resumen
Aguacate (Persea) y anonas (Annona) están entre los géneros de frutales más
importantes nativos del neotrópico. Sus productos tienen un potencial alto para
mercados nacionales y son una fuente nutricional promisoria en sistemas de
alimentación local.
Con el presente trabajo se espera identificar el potencial ecológico de aguacate
y anonas para la diversificación de los paisajes cafetales en American Central para
mejorar la seguridad alimentaria y nutricional de familias caficulturas, y como
posibles cultivos alternativos para generar ingresos. Secundariamente, y para ello,
identificamos el área de distribución potencial actual y futura de las especies
cultivadas y parientes de los géneros Persea y Annona en América Latina y evaluamos
su estado de conservación y diversidad interespecífica.
Las hipótesis que planteamos son: 1) los frutales neotropicales son
ecológicamente aptos para la diversificación de los paisajes cafetales en América
Central, 2) el Cambio Climático tiene un impacto negativo en las especies de frutales
seleccionadas, y 3) los parientes de estos frutales pueden servir como recurso para
mejoramiento de los mismos ante el Cambio Climático.
Se modeló la distribución potencial de los frutales y sus parientes silvestres
aplicando el Software Maxent bajo condiciones climáticas actuales y proyecciones
climáticas para las 2050s considerando dos escenarios de emisión del IPCC. Los áreas
de distribución potencial actual y futura obtenidos se sobrepusieron sobre el área de
producción actual de café en América Central para saber cuáles frutales tenían
mayor potencial para diversificación en estos areas.
Contrariamente a la hipótesis que planteábamos, los resultados obtenidos
sugieren que los parientes de los cultivos de aguacate no son tan prioritarios para
mejoramiento de agucates a nuevas condiciones climaticas como lo es la diversidad
genetica del propio cultigen P. americana Mill. Asimismo, y en base a los análisis
realizados, se puede decir que entre las especies evaluadas, la especie con mayor
potencial ecológico para la diversificación de los paisajes cafetales es la guanabana
(A. muricata L.)
2
1. Introducción
Los efectos adversos que el Cambio Climático está ocasionando sobre los cultivos
agrícolas son evidentes en todo el mundo (Calzadilla, et al., 2014; Mendelsohn, 2014;
Vargas-Amelin & Pindado, 2014). Se espera que los impactos sean diversos y
heterogéneos afectando tanto a la calidad como cantidad de agua, incluyendo un
aumento considerable en la demanda de agua para riego, acortamiento de ciclos
vegetativos, aumento de plagas y especies exóticas, riesgo creciente de olas de calor
o inundaciones, repercusiones directas en la calidad y producción agrícola (EEA,
2012), y por tanto, amenazando la seguridad alimentaria (Jones & Thornton, 2003,
Bandara & Cai, 2014).
En este sentido, los paisajes cafetales no son una excepción y también se están
viendo gravemente afectados (Glenn et al., 2013; Laderach et al., 2013),
observándose una disminución en la producción del café. No obstante, su demanda
sigue en aumento, lo que ha llevado a la búsqueda de nuevas soluciones con el fin
de evitar que los cultivos tengan que desplazarse a otras zonas.
Ciertamente, se está desarrollando nuevas variedades, pero especialmente, se
está impulsando el establecimiento de sombríos o coberturas vegetales en los
cafetales (Borkhataria et al., 2012; Nonato de Souza et al., 2012). En efecto, son
habituales en los cultivos especies de leguminosas, cacaos, bananos, así como
frutales nativos del nuevo mundo o neotropicales, siendo estos últimos los que más
beneficios aportan:
 Son fuente de seguridad alimentaria (Kehlenbeck et al., 2013; Bacon et al.,
2014), lo que es especialmente importante en los meses con falta de
ingresos y escasez de producción del cultivo de café (junio-agosto) (Bacon
et al., 2014), periodo que se espera que se alargue con el Cambio Climático.
Por ejemplo, cabe destacar que Annona muricata L. provee de frutos todo
el año (Cordero & Boshier, 2003).
 Poseen un altor valor nutricional (Kehlenbeck et al., 2013).
 Han experimentado un fuerte crecimiento en las exportaciones como
consecuencia del aumento de la demanda en otros países (Regmi, 2001;
FAO, 2003), y se espera que su demanda siga creciendo (Scheldeman et al.,
2007), con lo que constituyen un mercado creciente.
 La creación de estos sistemas agroforestales regula la temperatura y mejora
las condiciones edáficas, aumenta la biodiversidad y protege a los cultivos
de plagas y enfermedades, entre otros servicios ecosistémicos (Somarriba et
al., 2004; Borkhataria et al., 2012).
Lo que ocurre es que los frutales neotropicales tampoco están exentos de
problemas ante el Cambio Climático y es ante esta situación donde los parientes de
3
los cultivos cobran importancia. Los parientes de los cultivos son especies
estrechamente ligadas a los cultivos que juegan un papel esencial como fuente de
recursos genéticos para la mejora de los cultivos y adaptación de los mismos a
condiciones abióticas y bióticas cambiantes (Cordero & Boshier, 2003; Hajjar &
Hodgkin, 2007). Por otro lado, presentan un elevado valor comercial ya que existen
especies con características muy similares a las comercializadas que están siendo
poco explotadas o que son subutilizadas (Bost, 2009; Barbalho et al., 2012); y por
último, desde un punto de vista más conservacionista, son especies muy
valoradas. Sin embargo, las poblaciones naturales de los parientes silvestres también
están en riesgo creciente (Maxted, 2003; Kell et al., 2012), lo que unido a la
disminución de la heterogeneidad genética de las variedades cultivadas, supone un
aumento de la vulnerabilidad de los cultivos al estrés. Es por ello que resulta
fundamental evaluar su estado de conservación en un contexto de Cambio Climático
y así, poder valorar su capacidad para diversificar los paisajes cafetales.
Con el presente trabajo se espera identificar los frutales neotropicales con mayor
potencial ecológico para la diversificación de los paisajes cafetales.
Secundariamente, y para ello, identificamos el área de distribución potencial actual
y futura de las especies cultivadas y parientes de los géneros Persea y Annona en
América Latina y evaluamos su estado de conservación y diversidad interespecífica.
Las hipótesis que planteamos son: 1) los frutales neotropicales son
ecológicamente aptos para la diversificación de los paisajes cafetales en América
Central, 2) el Cambio Climático tiene un impacto negativo en las especies de frutales
seleccionadas, y 3) los parientes de estos frutales pueden servir como recurso para
mejoramiento de los mismos ante el Cambio Climático.
4
2. Metodología
2.1. Especies seleccionadas y datos de presencia
Se seleccionaron un total de 38 especies frutales arbóreas de cultivos y parientes
de los cultivos. Las especies seleccionadas se corresponden a los géneros de Persea
y Annona que fueron priorizados sobre los demás según los siguientes criterios: a)
plantas cultivadas con un elevado valor socioeconómico (frutales), b) nativas de
Centroamérica, c) de sistemas agroforestales, e c) incluidas en la Estrategia
Hemisférica racional de Conservación de los recursos fitogenéticos para la
alimentación y la agricultura en las Américas (Anexo 1). Para la selección de las
especies de cultivos y sus parientes se consultó el Inventario de Parientes Silvestres
de los Cultivos (Crop Wild Relatives and Climate Change, 2013), el Atlas de los
Parientes Silvestres de los Cultivos de Guatemala (Azurdia et al., 2011) como
principal centro de domesticación de plantas de América Central, el Atlas de los
Parientes Silvestres de Bolivia (Hunter & Heywood, 2011) como centro de diversidad
en América del Sur, así como Germplasm Resources Information Network (USDA et
al., 2015) y la opinión de diversos expertos (Anexo 2).
Los datos de presencia de las especies se obtuvieron a partir de Global
Biodiversity Information Facility Portal (GBIF, 2014), diversas bases de datos
(Collecting Missions Database; Naturalista-CONABIO, 2014; speciesLink, 2014;
Tropicos, 2014), herbarios nacionales (Herbario Forestal MOL; Herbarium WU, 2014;
Museo Nacional de Costa Rica, 2014), jardines botánicos (The NY Botanical Garden,
2014), tesis de Maestrías de CATIE, artículos publicados en revistas especializadas
(Quesada, 2004; Tacán, 2007; van Zonneveld et al., 2012), etc. Tras eliminar los
puntos duplicados y una vez georreferenciados los datos de pasaporte descriptivos
de las especies con menos observaciones en base a la descripción de la localidad
mediante Google Earth, GeoNames y otros, se recopilaron un total de 9220 citas
históricas a diferente resolución y extensión América Latina (30 países). Sin embargo,
pese a que se han creado modelos predictivos con sólo 5 puntos de presencia
utilizando MaxEnt (Phillips et al., 2006), para que las predicciones sean robustas sólo
se incluyeron las especies con ≥20 puntos de presencia (Hernandez et al., 2007;
MAPFORGEN, 2013), resultando en 7 especies (de 10 iniciales) para el género Persea
y 27 especies (de 28 iniciales) para el género Annona.
Control de calidad
Las fronteras políticas se representaron a tres niveles de unidades
administrativas. Las coordenadas de los respectivos puntos de presencia de las
especies se revisaron a nivel administrativo 1 con un área de amortiguación de 10arcmin. Según la denominación de cada país, el nivel administrativo 1 incluyó:
Departamento (Bolivia, Colombia, El Salvador, Haití, Honduras, Paraguay, Perú,
Guatemala, Nicaragua), Estado (Brasil, México, Venezuela), Provincia (Argentina,
5
Costa Rica, Cuba, Ecuador, Panamá, República Dominicana), Distrito (Bahamas,
Belice, Guayana Francesa, Islas Vírgenes de los EEUU, Surinam) y Municipalidad
(Puerto Rico). Además, se identificaron los puntos con valores atípicos con base a
variables bioclimáticas derivadas de Worldclim (Hijmans et al., 2005) al percentil
0.025, previo análisis de correlación, con el método Reverse Jacknife (para conjuntos
de datos grandes) y con el método 1.5IQR (para pocas observaciones) (Chapman,
2005). La elección de un método u otro se realizó en función del número de puntos
atípicos obtenidos, seleccionando siempre aquel método menos estricto con el fin
de mantener el mayor número de puntos. Para ambos géneros establecimos un valor
umbral del 25% de variables ambientales para considerar un punto atípico. Como
resultado de estos análisis, 97 puntos fueron descartados y Annona macroprophyllata
Donn. Sm. fue eliminada de los análisis posteriores por no alcanzar ≥20
observaciones. Por tanto, tras el control de calidad, se obtuvieron un total de 9091
puntos georreferenciados (Tabla 1).
6
Tabla 1. Especies seleccionadas y número de observaciones.
Especie
1 Persea americana Mill.
2 P. caerulea (Ruiz & Pav.) Mez
nº
obs.
1546
717
3 P. donnell-smithii Mez
67
4 P. liebmannii Mez
160
5 P. rigens C.K.Allen
102
6 P. schiedeana Nees
7 P. vesticula Standl. & Steyerm.
198
66
1 Annona amazonica R.E.Fr
99
2 A. ambotay Aubl.
A. cordifolia (Szyszył.) Poepp. ex Maas &
3 Westra
205
4 A. coriacea Mart.
583
5 A. cornifolia A.St.-Hil.
137
6 A. cherimola Mill.
1122
7 A. dioica A.St.-Hil.
283
8 A. excellens R.E.Fr.
9 A. foetida Mart.
10 A. glabra L.
59
112
315
11 A. liebmanniana Baill.
27
12 A. longiflora S.Watson
32
13 A. hypoglauca Mart.
337
14 A. macrocalyx R.E.Fr.
25
16 A. montana Macfad.
377
17 A. monticola Mart.
18 A. muricata L.
19 A. nutans (R.E.Fr.) R.E.Fr.
165
445
141
20 A. paludosa Aubl.
21 A.purpurea Moc. & Sessé ex Dunal
22 A. reticulata L.
84
178
635
23
24
25
26
27
29
29
192
304
284
A. scandens Diels ex Pilg.
A. scleroderma Saff.
A. sericea Dunal
A. squamosa L.
A. tomentosa R.E.Fr.
Total:
36
9091
7
2.2. Datos ambientales
Para evitar un sobreajuste del modelo por multicolinearidad (Dormann et al.,
2013), se realizó un test de correlación (Coeficiente de correlación de Pearson,
r>0,70) para cada género. Se contabilizó el número de correlaciones de cada variable
ambiental y se seleccionó aquella con un mayor valor y número de correlaciones,
descartando las variables correlacionadas a ésta y continuando del mismo modo con
la siguiente variable ambiental con un mayor valor y número de correlaciones. En
total, fueron seleccionadas 6 variables ambientales para el género Persea (Tabla 1)
y 8 para el género Annona (Tabla 2a, 2b).
Tabla 2a. Variables ambientales empleadas para la modelización de las especies del género Persea.
Código o nombre de la variable, descripción, unidades, resolución y tipo (continua o categórica).
Código
Descripción
Unidad
Resolución
Tipo
BIO 1
Tª media anual
ºC x 10
2,5arc-min
Continua
BIO 2
Rango medio diurno
ºC x 10
2,5arc-min
Continua
BIO 4
Estacionalidad térmica
(SD x100)
2,5arc-min
Continua
BIO 12
Precipitación anual
mm
2,5arc-min
Continua
BIO 17
Precipitación del cuatrimestre más
seco
mm
2,5arc-min
Continua
BIO 18
Precipitación del cuatrimestre más
cálido
mm
2,5arc-min
Continua
Tabla 2b. Variables ambientales empleadas para la modelización de las especies del género Annona.
Código o nombre de la variable, descripción, unidades, resolución y tipo (continua o categórica).
Código
Descripción
Unidad
Resolución
Tipo
BIO 1
Tª media anual
ºC x 10
2,5arc-min
Continua
BIO 2
Rango medio diurno
ºC x 10
2,5arc-min
Continua
BIO 4
Estacionalidad térmica
(SD x100)
2,5arc-min
Continua
BIO 12
Precipitación anual
mm
2,5arc-min
Continua
BIO 14
Precipitación del mes más seco
mm
2,5arc-min
Continua
BIO 15
Estacionalidad precipitaciones (C.V.)
mm
2,5arc-min
Continua
BIO 18
Precipitación del cuatrimestre más
cálido
mm
2,5arc-min
Continua
BIO 19
Precipitación del cuatrimestre más
frío
mm
2,5arc-min
Continua
Las capas climáticas, tanto actuales como futuras, fueron obtenidas a partir de
Worldclim (Hijmans et al., 2005) a una resolución de 2,5arc-min (≈4,5km en el
Ecuador). En condiciones futuras, se utilizaron todos los modelos climáticos globales
(GCMs) disponibles con los escenarios RCP4.5 ([CO2] intermedia) y RCP8.5 ([CO2] alta)
8
de emisión de gases de efecto invernadero (Representative Concentration Pathways)
(IPPC, 2014) para el año 2050.
Con el software R se georreferenciaron las capas ambientales a la misma
proyección y se transformaron al formato .ascii, requerido por MaxEnt.
2.3. Análisis de distribución de especies
El área de distribución de las especies seleccionadas se modelizó con la técnica
de Máxima Entropía (MaxEnt; Phillips et al., 2006) ya que se ha demostrado que posee
un poder de predicción mayor en comparación con otros métodos (Elith et al., 2006)
y cuando los tamaños de muestra son pequeños (Hernández et al., 2006; Wisz, 2008;
Elith et al., 2011). Este método estima la probabilidad de presencia de la especie
buscando la distribución de probabilidad lo más uniforme posible (Máxima Entropía),
bajo la restricción de que el valor esperado de cada capa de información deba
acercarse a su media empírica (Entropía) (Phillips et al., 2004).
Ajuste y evaluación de los modelos
Las especies de los géneros Annona y Persea fueron modelizadas a extensión
América Latina. Se mantuvo la configuración y formato de salida (logístico) por
defecto del programa, validado en una amplia gama de especies, condiciones
ambientales, nº de muestras y sesgos (Phillips y Dudík, 2008). El 80% de las presencias
se utilizó para su calibración y el 20% restante se reservó para su validación. En caso
de existir más de una presencia en una cuadrícula obtenida por distintos colectores,
se mantuvo el número total de puntos con el propósito de tener en cuenta la
abundancia de las especies.
La evaluación de los modelos se realizó mediante la curva ROC (Receiver
Operating Characteristic), que describe la relación entre la proporción de presencias
correctamente predichas (sensibilidad; positivos reales) y la proporción de ausencias
predichas como presencias (1-especificidad; falsos positivos o error de comisión). La
curva ROC proporciona el valor del área bajo la curva AUC, el cual mide la potencia
del modelo. El rango de valores AUC obtenido se interpretó según Swets (1988) como:
excelente (AUC>0,90), bueno (0,80>AUC<0,90), aceptable (0,70>AUC<0,80), pobre
(0,60>AUC<0,70) y malo (AUC<0,60).
Riqueza de especies observada y modelada
La riqueza observada de las especies para ambos géneros se calculó mediante el
Análisis Point to Grid en DIVA-GIS (Scheldeman & van Zonneveld, 2010). Por su parte,
para poder calcular la riqueza modelada de las especies, los modelos continuos
generados en MaxEnt fueron convertidos a modelos binarios (presencia/ausencia),
de forma que se identificaron las áreas con máxima probabilidad de presencia de las
especies. Para ello existen diversos métodos que establecen un valor límite o umbral
de corte (Valverde y Lobo, 2007; Lobo et al., 2008); en nuestro caso, seleccionamos
9
el valor de probabilidad con el máximo valor de sensibilidad y especificidad (Liu et
al., 2005) y sumamos los mapas obtenidos.
Impacto del Cambio Climático
El efecto del Cambio Climático en las especies seleccionadas se evaluó a través
de la superposición de las proyecciones obtenidas del promedio de los modelos
climáticos globales (GCMs) en los escenarios RCP4.5 y RCP8.5 de emisión de gases de
efecto invernadero y los modelos binarios de máxima probabilidad de presencia de
las especies.
Solapamiento de las zonas cafetales
Las capas de las celdas con máxima probabilidad de presencia de las especies
más relevantes y las áreas con ≥1% de superficie de café (Monfreda et al., 2008) se
superpusieron entre si y se calculó el porcentaje de celdas con máxima probabilidad
de presencia que se encuentran en zonas cafetaleras en América Central.
Requerimientos climáticos y adaptabilidad
Se extrajeron los datos climáticos de los puntos de presencia de cada especie y
se evaluó el nicho climático del género Persea y de aquellas especies más relevantes
del género Annona en función de las variables climáticas más representativas
ecológicamente: temperatura y precipitación media anual.
10
3. Resultados y discusión
Ajuste y evaluación de los modelos
Según la clasificación de Swets (1988), consideramos como buenos o excelentes
todos los modelos actuales obtenidos.
Riqueza de especies observada y modelada
Tanto para el género Persea como para el género Annona, la mayor riqueza de
especies observada se concentra en América Central y sureste de Brasil (Fig.1), si
bien se puede decir que la distribución de las especies del género Annona es más
homogénea y engloba todo el norte de América del Sur y América Central (Fig. 1).
En cambio, si se tienen en cuenta los mapas de riqueza de especies modelada
obtenidos a partir de las preferencias climáticas, se observa que además de las zonas
mencionadas, en el caso del género Persea, los países de Chile, Bolivia y Perú
también presentan una alta diversidad potencial, mientras que en el caso del género
Annona, destacan Guyana Francesa, Suriname y Guayana (Fig. 2).
Impacto del Cambio Climático
El análisis del impacto del Cambio Climático sobre las especies seleccionadas
muestra una clara reducción en las áreas climáticamente idóneas para el género
Persea, siendo P. americana Mill. y P. caerulea (Ruiz & Pav.) Mez las especies más
afectadas con hasta una pérdida del 7% (Tabla 3). Igualmente, A. cherimola Mill. y
A. muricata L. también presentan una reducción del 2,4% y 4% de su área potencial
actual, respectivamente (Tabla 3); no obstante, las nuevas presencias de A. muricata
L. son mayores que las pérdidas, observándose un aumento y desplazamiento de su
nicho ecológico (Fig. 3).
11
Fig. 1. Riqueza de especies observada de los géneros de a) Persea y b) Annona en América Latina a
una resolución de 1º (en oscuro las áreas con riqueza más elevada).
Fig. 2. Riqueza de especies modelada de los géneros de a) Persea y b) Annona en América Latina a
una resolución de 2,5ˈ (en oscuro las áreas con riqueza más elevada).
12
Tabla 3. Impacto previsto de los escenarios RCP4.5 y RCP8.5 de emisiones de Gases de Efecto
Invernadero en el área de distribución potencial (%) de las especies seleccionadas en América Latina
(NP=Nuevas presencias; M=Se mantiene; NA=No Apto; PD=Presencias desaparecidas).
RCP 4.5
RCP 8.5
NP
M
NA
PD
NP
M
NA
PD
Persea americana Mill.
P. schiedeana Nees
0.5
0.7
9.0
12.6
83.5
81.2
7.0
5.5
0.6
0.8
8.0
11.7
83.5
81.1
8.0
6.4
P. caerulea (Ruiz & Pav.) Mez
1.5
8.3
82.9
7.4
2.4
7.3
81.9
8.4
P. donnell-smithii Mez
0.1
7.1
89.2
3.6
0.2
6.4
89.2
4.3
P. liebmannii Mez
0.6
4.4
90.1
4.9
0.5
3.7
90.1
5.6
P. rigens C.K.Allen
P. vesticula Standl. & Steyerm.
0.1
0.0
1.1
1.8
97.8
97.1
1.1
1.1
0.1
0.0
0.9
1.5
97.8
97.1
1.3
1.4
A. cherimola Mill.
0.4
6.1
2.8
12.3
94.4
77.6
2.4
4.0
0.5
6.7
2.5
11.7
94.3
77.0
2.7
4.6
A. muricata L.
Fig. 3. Efecto previsto de los escenarios a) RCP4.5 y b) RCP8.5 de emisiones de Gases de Efecto
Invernadero en el área de distribución potencial de A. muricata L.
Por lo tanto, estos resultados apoyan la hipótesis de que el Cambio Climático
tiene un impacto negativo en los frutales seleccionados, salvo en el caso de A.
muricata L.
Solapamiento de las zonas cafetales
13
La Figura 4 es el resultado de la superposición de los mapas con máxima
probabilidad de presencia de las especies más relevantes de los géneros Persea y
Annona con las zonas cafetaleras en América Central. En todos los casos el área
coincidente entre el paisaje cafetal y los mapas de distribución potencial de las
especies seleccionadas supera el 24%, destacando A. muricata L. con cerca un 60%
del área superpuesta.
De modo que, se puede decir que se prueba la hipótesis de que los frutales
neotropicales seleccionados son adecuados para la diversificación de los paisajes
cafetales en América Central.
a)
b)
c)
d)
Fig. 4. Superposición de los mapas con máxima probabilidad de presencia de P. americana Mill, b) P.
schiedeana Nees, c) A. cherimola Mill y d) A. muricata L. con las áreas con ≥1% de superficie de café.
14
Requerimientos climáticos y adaptabilidad
El análisis de distribución climática de las especies revela que P. americana Mill es la
especie que mayor nicho ecológico presenta, englobando prácticamente todas las regiones
ecogeográficas de las demás especies (Fig. 5a, 5b). Por su parte, se observa que A.
cherimola Mill tolera peor las precipitaciones y se distribuye en áreas con temperaturas más
suaves, mientras que A. muricata L. presenta una tendencia a zonas claramente más
calurosas (Fig. 6).
Fig. 5a. Nicho ecológico de P.americana L. y tres parientes silvestres en función de la envoltura
climática.
15
Fig. 5b. . Nicho ecológico P. americana L. y tres parientes silvestres en función de la envoltura
climática.
Fig. 6. Nichos ecológicos de A. cherimola L. y A. muricata L. en función de la envoltura climática.
16
4. Discusión
Los modelos de distribución de especies son una herramienta sencilla,
especialmente útil en aquellos casos donde el conocimiento relativo a la distribución
de una especie es escaso. Sin embargo, hay que tener en cuenta que la predicción
de los modelos varía en función de la metodología empleada, como puntos mínimos
necesarios (Hernandez et al., 2006; Pearson et al., 2007) y calidad de los mismos
(Lobo, 2008), variables ambientales seleccionadas (Luoto et al., 2007; Peters et al.,
2014), escala espacial (resolución y extensión) (Guisan y Thuiller, 2005; Song et al.,
2013), etc.
Es por ello que la predicción de los modelos generados puede ser inexacta y
resulta por tanto necesario comprobar la presencia de las especies en estos lugares,
añadiendo nuevas variables ambientales, como interacciones bióticas y capacidad de
dispersión, y/o realizar muestreos en las zonas identificadas como propicias. No
obstante, si bien son muchas las limitaciones, los mapas obtenidos muestran aquellos
lugares con condiciones ambientales idóneas para las especies, permitiendo realizar
una primera aproximación de las especies arbóreas con potencial para la
diversificación de los paisajes cafetales.
5. Conclusiones
Contrariamente a la hipótesis que planteábamos, los resultados obtenidos
sugieren que los parientes de los cultivos del género Persea no son tan prioritarios
como lo es el propio frutal P. americana Mill. Asimismo, y en base a los análisis
realizados, se puede decir que entre las cuatros especies evaluadas, la especie con
mayor potencial ecológico para la diversificación de los paisajes cafetales es A.
muricata L.
17
6. Bibliografía
Azurdia, C., Williams, K.A., Williams, D.E., Van Damme, V., Jarvis, A., Castaño, S.E. 2011. Atlas of
Guatemalan Crop Wild Relatives. Disponible en: www.ars.usda.gov/ba/atlascwrguatemala United
States Department of Agriculture/Agricultural Research Service (USDA/ARS), Bioversity International,
International Center for Tropical Agriculture (CIAT) and the University of San Carlos in Guatemala
(FAUSAC).
Bacon, C.M. et al. 2014. Explaining the “hungry farmer paradox”: Smallholders and fair trade
cooperatives navigate seasonality and change in Nicaragua’s corn and coffee markets. Global
Environmental Change 25, 133-149.
Bandara, J.S. & Cai, Y. 2014. The impact of climate change on food crop productivity, food prices
and food security in South Asia. Economic Analysis and Policy 44 (4), 451-465.
Barbalho, M. et al. 2012. Annona sp: Plants with Multiple Applications as Alternative Medicine - A
Review. Current Bioactive Compounds 8 (3), 277-286.
Borkhataria, R., Collazo, J.A., Groom, M.J., Jordan-Garcia, A. 2012. Shade-grown coffee in Puerto
Rico: Opportunities to preserve biodiversity while reinvigorating a struggling agricultural commodity.
Agriculture, Ecosystems & Environment 149, 164-170.
Bost, J. B. 2009. Edible plants of the Chinantla, Oaxaca, Mexico with an emphasis on the
participatory domestication prospects of Persea schiedeana. pp. 113. (Doctoral dissertation,
University of Florida).
Calzadilla, A., Zhu, T., Rehdanz, K., Tol, R.S.J., Ringler, C. 2014. Climate change and agriculture:
Impacts and adaptation options in South Africa. Water Resources and Economics 5, 24-48.
Chapman, A.D. 2005. Principles and methods of data cleaning – primary species and speciesoccurrence data, version 1.0. Report for the Global Biodiversity Information Facility, Copenhagen.
Collecting
Missions
Database.
www.bioversity.github.io/geosite/
Bioversity
International.
Disponible
en:
Cordero, J. & Boshier, D. (eds.). 2003. Árboles de Centroamérica: un manual para extensionistas.
Bib. Orton IICA / CATIE. pp. 1079.
Crop Wild Relatives and Climate
www.cwrdiversity.org/checklist/
Change.
2014.
Online
resource.
Disponible
en:
Dormann, C.F., Elith, J., Bacher, S., Buchmann, C., Carl, G., Carré, G., Marquéz, J.R.G., Gruber,
B., Lafourcade, B., Leitão, P.J., Münkemüller, T., McClean, C., Osborne, P.E., Reineking, B.,
Schröder, B., Skidmore, A.K., Zurell, D., Lautenbach, S. 2013. Collinearity: a review of methods to
deal with it and a simulation study evaluating their performance. Ecography 36, 27-46.
EEA, European Environment Agency. 2012. Climate Change Impacts and Vulnerability in Europe
2012. 304 pp.
Elith, J., Graham, C.H., Anderson, R.P., Dudík, M., Ferrier, S., Guisan, A., Hijmans, R.J.,
Huettmann, F., Leathwick, J.R., Lehmann, A., Li, J., Lohmann, L.G., Loiselle, B.A., Manion, G.,
Moritz, C., Nakamura, M., Nakazawa, Y., McC.Overton, J., Peterson, A.T., Phillips, S.J., Richardson,
K., Scachetti-Pereira, R., Schapire, R.E., Soberón, J., Williams, S., Wisz, M.S., Zimmermann, N.E.
2006. Novel methods improve prediction of species´distributions from ocurrence data. Ecography 29,
129-151.
18
Elith, J., Phillips, S.J., Hastie, T., Dudík, M., Chee, Y., Yates, C. J. 2011. A statistical explanation
of Max.Ent for ecologist. Diversity and Distributions 17, 43-57.
FAO. 2003. Medium-term prospects for Agricultural Commodities. Projections to the Year 2010.
FAO Commodities and Trade Technical Paper 1. Food and Agriculture Organization of the United
Nations, Rome.
GBIF, 2014. Global Biodiversity Information Facility. Disponible en: www.gbif.org (revisado en
diciembre 2014).
Glenn, M., Kim, S.Y., Ramirez-Villegas, J., Laderach, P. 2013. Response of perennial horticultural
crops to climate change. Horticultural Reviews 41, 47-130.
Guisan, A. y Thuiller, W. 2005. Predicting species distribution: offering more than simple habitat
models. Ecology Letters 8, 993-1009.
Hajjar, R. & Hodgkin, T. 2007. The use of wild relatives in crop improvement: a survey of
developments over the last 20 years. Euphytica 156, 1-13.
Herbario Forestal MOL. Herbario de la Facultad de Ciencias Forestales de la Universidad Nacional
Agraria-La Molina.
Herbarium WU. Institute of Botany, University
herbarium.univie.ac.at [consultado en diciembre 2014].
of
Vienna.
2014.
Disponible
en:
Hernandez, P.A., Graham, C.H., Master, L.L., Albert, D.L. 2006. The effect of simple size and
species characteristics on performance of different species distribution modeling methods. Ecography
29, 773-785.
Hijmans, R.J., Cameron, S.E., Parra, J.L., Jones, P.G., Jarvis, A. 2005. Very high resolution
interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal of Climatology 25, 19651978 [datos bioclimáticos disponibles en: www.worldclim.org]
Hunter, D. & Heywood, V. (eds.). 2011. Crop wild relatives. A manual of In situ conservation.
Bioversity International, Rome (Italy).
IPPC. 2014. Fifth Assessment Report. Climate Change 2014. Synthesis Report. pp. 132.
Jones, P.G. & Thornton, P.K. 2003. The potential impacts of climate change on maize production
in Africa and Latin America in 2055. Global Environmental Change 13, 51-59.
Kell, S.P., Max.ted, N., Bilz, M. 2012. European crop wild relative threat assessment: knowledge
gained and lessons learnt. In: Max.ted, N., Dulloo, M.E., Ford-Lloyd, B.V., Frese, L.L., Iriondo, J.M.,
Pinheiro de Carvalho, M.A.A. (Eds.), Agrobiodiversity Conservation: Securing the Diversity of Crop
Wild Relatives and Landraces. CAB International, Wallingford, pp. 218-242.
Kehlenbeck, K. et al. 2013. Diversity of indigenous fruit trees and their contribution to nutrition
and livelihoods in sub-Saharan Africa: Examples from Kenya and Cameroon. Diversifying Food and
Diets: Using Agricultural Biodiversity to Improve Nutrition and Health, 257-269.
Laderach, P., Haggar, J., Lau, C., Eitzinger, A., Ovalle, O., Baca, M., Jarvis, A., Lundy, M. 2013.
Mesoamerican Coffee: Building A Climate Change Adaptation Strategy. CIAT Policy Brief No. 2. Centro
Internacional de Agricultura Tropical (CIAT), Cali, Colombia.
Liu, C., Berry, P.M., Dawson, T.P., Pearson, R.G. 2005. Selecting thresholds of occurrence in the
prediction of species distributions. Ecography 28, 385-393.
19
Lobo, J.M. 2008. More complex distribution models or more representative data. Biodiversity
informatics 5, 14-19.
Lobo, J.M., Jiménez-Valverde, A. Real, R. 2008. AUC: a misleading measure of the performance of
predictive distribution models. Global Ecology and Biogeography 17, 145-151.
Luoto, M., Virkkala, R., Heikkinen, R.K. 2007. The role of land cover in bioclimatic models depends
on spatial resolution. Global Ecology and Biogeography 16, 34-42.
MAPFORGEN. 2013. Atlas para la conservación de los recursos genéticos forestales. Bioversity
International, INIA, LAFORGEN. Disponible en: http://www.mapforgen.org
Maxted, N. 2003. Conserving the genetic resources of crop wild relatives in European protected
areas. Biological Conservation 113, 411-417.
Mendelsohn, R. 2014. The Impact of Climate Change on Agriculture in Asia. Journal of Integrative
Agriculture 13 (4), 660-665.
Monfreda, C., Ramankutty, N., & Foley, J.A. 2008. Farming the planet: 2. Geographic distribution
of crop areas, yields, physiological types, and net primary production in the year 2000. Global
biogeochemical cycles 22 (1).
Museo Nacional de Costa Rica. 2014. Disponible en: www.museocostarica.go.cr [consultado en
diciembre 2014].
NATIFRUT, Red Temática sobre frutales nativos americanos.
Naturalista-CONABIO. 2014. Disponible en: naturalista.conabio.gob.mx [consultado en diciembre
2014].
Nonato de Souza, H., de Goede, R.G.M., Brussaard, L., Cardoso, I.M., Duarte, E.M.G., Fernandes,
R.B.A., Gomes, L.C., Pulleman, M.M. 2012. Protective shade, tree diversity and soil properties in
coffee agroforestry systems in the Atlantic Rainforest biome. Agriculture, Ecosystems & Environment
146 (1) 179-196.
Pearson, R., Raxworthy, C.J., Nakamura, M., Peterson, A.T. 2007. Predicting species distribution
from small numbers of occurrence records: a test case using cryptic geckos in Madagascar. Journal of
biogeography 34, 102-117.
Peters, J., Waegeman, W., Van doninck, J., Ducheyne, E., Calvete, C., Lucientes, J., Verhoest,
N.E.C., De Baets, B. 2014. Predicting spatio-temporal Culicoides imicola distributions in Spain based
on environmental habitat characteristics and species dispersal. Ecological Informatics 22, 69-80.
Phillips, S.J. y Dudík, M. 2008. Modeling of species distribution with MaxEnt: new extensions and a
comprehensive evaluation. Ecography 31, 161-175.
Phillips, S.J., Andersonb, R.P., Schapire, R.E. 2006. Maximun entropy modeling of species
geographic distribution. Ecological Modelling 190, 231-259.
Phillips, S.J., Dudík, M., Schapire, R.E. 2004. A max.imum entropy approach to species distribution
modeling. En: Proceedings of the Twenty-First International Conference on Machine Learning, ACM
Press, 655-662.
Quesada, P. 2004. Inventario y caracterización de algunas especies de Annona en Costa Rica. Escuela
de Ciencias Agrarias. Heredia, C.R. Rev. de Agricultura Tropical 34, 61-72.
Regmi, A. 2001. Changing Structure of Global Food Consumption and Trade. Economic Research
Service. U.S. Department of Agriculture, Agriculture and Trade Report. WRS-01-1. pp. 111.
20
Scheldeman, X. & van Zonneveld, M. 2010. Training Manual on Spatial Analysis of Plant Diversity
and Distribution. Bioversity International, Rome, Italy. 179 pp.
Scheldeman, X., Willemen, L., Coppens d’Eeckenbrugge, G., Romeijn-Peeters, E., Restrepo, M. T.,
Romero Motoche, J., Jiménez, D., Lobo, M., Medina, C. I., Reyes, C., Rodríguez, D., Ocampo, J. A.,
Van Damme, P., Goetgebeur, P. 2007. Distribution, diversity and environmental adaptation of
highland papayas (Vasconcellea spp.) in tropical and subtropical America. Biodiversity Conservation
16, 1867-1884.
Schmidhuber, J., Tubiello, F.N. 2007. Global food security under climate change. Proc. Natl. Acad.
Sci. USA 104, 19703-19708.
Somarriba, E., Harvey, C., Samper, M., Anthony, F., Gonzalez, J., Staver, C., Rice, R., 2004.
Biodiversity in coffee plantations. In: Schroth, G., Fonseca, G., Harvey, C., Gascon, C., Vasconcelos,
H., Izac, A.M.N. (Eds.), Biodiversity in Coffee Plantations. Island Press, Washington, DC, pp. 198-226.
Song, W., Kim, E., Lee, D., Lee, M., Jeon, S-W. 2013. The sensitivity of species distribution modeling
to scale differences. Ecological Modelling 248, 113-118.
speciesLink. 2014. Disponible en: splink.cria.org.br [consultado en diciembre 2014].
Swets, K.A. 1988. Measuring the accuracy of diagnostic systems. Science, 240, 1285-1293. En:
Araújo, M.B., Pearson, R., Thuiller, W., Erhard, M. 2005. Validation of species climate impact models
under climate change. Global Change Biology 11, 1-10.
Tacán, M. V. 2007. Caracterización agromorfológica e identificación de zonas potenciales de
conservación y producción de guanábana (Annona muricata) y chirimoya (Annona cherimola) en fincas
de agricultores y condiciones ex situ en Costa Rica. CATIE. Escuela de Posgrado. pp. 97.
The
New
York Botanical Garden. 2014. Catalog of Vascular
of Eastern Brazil. Disponible en: nybg.org [consultado en diciembre 2014].
Plant
Species
The Plant List. 2013. Version 1.1. Publicado en Internet: www.theplantlist.org
Tropicos. 2014. Missouri Botanical Garden. Disponible en: www.tropicos.org [consultado en
diciembre 2014].
Valverde, A.J. y Lobo, J.M. 2007. Threshold criteria for conversion of probability of species presence
to either–or presence–absence. Acta Oecologica 31 (3), 361-369.
van Zonneveld, M., Scheldeman, X., Escribano, P., Viruel, M.A., Van Damme, P., García, W., Tapia,
C., Romero, J., Sigueñas, M., Hormaza, J.I. 2012. Mapping genetic diversity of cherimoya (Annona
cherimola Mill.): application of spatial analysis for conservation and use of plant genetic resources.
PloS one 7 (1).
Vargas-Amelin, E. & Pindado, P. 2014. The challenge of climate change in Spain: Water resources,
agriculture and land. Journal of Hydrology 518, 243-249.
21
Anexo 1
Listado de géneros estudiados y valoración obtenida (se asigna un valor 1 a
aquellos géneros presentes en los distintos criterios) (en negrita, géneros
seleccionados).
Género
Familia
Annona
Persea
Pouteria
Psidium
Spondias
Juglans
Anacardium
Bactris
Brosimum
Cordia
Crescentia
Inga
Solanum
Byrsonima
Carica
Casimiroa
Citrus
Chamaedorea
Chrysophyllum
Dialium
Genipa
Hymenaea
Manilkara
Muntingia
Passiflora
Physalis
Pithecellobium
Senna
Simarouba
Theobroma
Bunchosia
Cassia spp
Castilla
Ceiba
Coccoloba
Cocos
Crataegus
Diospyros
Erythrina
Gliricidia
Hylocereus
Maclura
Malpighia
Annonaceae
Lauraceae
Sapotaceae
Myrtaceae
Anacardiaceae
Juglandaceae
Anacardiaceae
Arecaceae
Moraceae
Boraginaceae
Bignoniaceae
Leguminosae
Solanaceae
Malpighiaceae
Caricaceae
Rutaceae
Rutaceae
Arecaceae
Sapotaceae
Leguminosae
Rubiaceae
Leguminosae
Sapotaceae
Muntingiaceae
Passifloraceae
Solanaceae
Leguminosae
Leguminosae
Simaroubaceae
Malvaceae
Malpighiaceae
Leguminosae
Moraceae
Bombaceae
Polygonaceae
Arecaceae
Rosaceae
Ebenaceae
Leguminosae
Leguminosae
Cactaceae
Moraceae
Malpighiaceae
GRIN1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
Zeven & De
Wet, 19822
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
Cordero &
WAC &
Boshier, 20033 CATIE, 20144
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
22
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
CAPGERNet
et al., 20085
1
1
1
1
1
1
1
Total
5
5
5
5
5
5
4
4
4
4
4
4
4
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
Género
Familia
Mangifera
Minquartia
Monstera
Parmentiera
Pereskia
Prunus
Roseodendron
Rubus
Terminalia
Acnistus
Alibertia
Artrocarpus
Bellucia
Bixa
Borojoa
Brahea
Caryocar
Clidemia
Conostegia
Cyrtocarpa
Chrysobalanus
Entada
Euterpe
Ficus
Garcinia
Guazuma
Jaltomata
Macadamia
Macleania
Matisia
Morus
Myrciaria
Nectandra
Nephelium
Omphalea
Rollinia
Sambucus
Schinus
Solandra
Tamarindus
Vasconcellea
Ximenia
Zanthoxylum
Anacardiaceae
Coulaceae
Araceae
Bignoniaceae
Cactaceae
Rosaceae
Bignoniaceae
Rosaceae
Combretaceae
Solanaceae
Rubiaceae
Moraceae
Melastomataceae
Bixaceae
Rubiaceae
Arecaceae
Caryocaraceae
Melastomataceae
Melastomataceae
Anacardiaceae
Chrysobalanaceae
Leguminosae
Arecaceae
Moraceae
Clusiaceae
Malvaceae
Solanaceae
Proteaceae
Ericaceae
Malvaceae
Moraceae
Myrtaceae
Lauraceae
Sapindaceae
Euphorbiaceae
Annonaceae
Adoxaceae
Anacardiaceae
Solanaceae
Leguminosae
Caricaceae
Ximeniaceae
Rutaceae
GRIN1
1
1
1
1
Zeven & De
Wet, 19822
Cordero &
WAC &
Boshier, 20033 CATIE, 20144
1
1
1
CAPGERNet
et al., 20085
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1 USDA,
Total
2
2
2
2
2
2
2
2
2
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
ARS, National Genetic Resources Program. 2015. Germplasm Resources Information Network (GRIN). Available in: www.arsgrin.gov
2 Zeven, A.C. & De Wet, J.M.J. 1982. Dictionary of Cultivated Plants and Their Regions of Diversity: Excluding Most Ornamentals,
Forest Trees and Lower Plants. Centre for Agricultural Publishing and Documentation, Wageningen.
23
3
Cordero, J. & Boshier, D. (eds.). 2003. Árboles de Centroamérica: un manual para extensionistas. Bib. Orton IICA / CATIE. pp.
1079.
4
World Agroforesty Centre & CATIE. 2014. Central America Agroforestry Tree Functional Traits.
de Recursos Fitogenéticos del Caribe (CAPGERNet), Red Norteamericana de Recursos Fitogenéticos (NORGEN), Red Andina de
Recursos Fitogenéticos (REDARFIT), Sub-Programa para Recursos Fitogenéticos de PROCISUR (REGENSUR), Red Mesoamericana de
Recursos Fitogenéticos (REMERFI) y Red Amazónica de Recursos Fitogenéticos (TROPIGEN). 2008. Hacia una Estrategia Hemisférica
racional de Conservación de los recursos fitogenéticos para la alimentación y la agricultura en las Américas. 58 p.
5 Red
Anexo 2
Priorización de especies cultivadas y Parientes de Cultivos del género Persea
Género
Especies cultivadas
Parientes del cultivo
Persea
Persea americana
Mill.
P. americana Mill.
P. schiedeana Nees
P. schiedeana Nees
P. donnell-smithii Mez
P. liebmannii Mez
P. rigens C.K.Allen
P. sessilis Standl. & Steyerm.
P. standleyi C.K.Allen
P. vesticula Standl. &
Steyerm.
P. pallescens (Mez) LoreaHern
* La nomenclatura de las especies seleccionadas se estandariza con The Plant List (2013).
Priorización de especies cultivadas y Parientes de Cultivos del género Annona.
Género
Especies cultivadas
Parientes silvestres del cultivo
Annona
Annona cherimola Mill.
A. glabra L.
A. amazonica R.E.Fr
A. ambotay Aubl.
A. cordifolia (Szyszył.) Poepp. ex Maas &
Westra
A. cornifolia A. St.-Hil.
A. coriacea Mart.
A. macroprophyllata Donn. Sm.
A. montana Macfad.
A. muricata L.
A. purpurea Moc. & Sessé ex
Dunal
A. reticulata L.
A. scleroderma Saff.
A. squamosa L.
A.
A.
A.
A.
A.
A.
dioica A. St.-Hil.
excellens R.E.Fr.
foetida Mart.
hypoglauca Mart.
macrocalyx R.E.Fr.
montana Macfad.
A.
A.
A.
A.
A.
monticola Mart.
nutans (R.E.Fr.) R.E.Fr.
paludosa Aubl.
scandens Diels ex Pilg.
sericea Dunal
* La nomenclatura de las especies seleccionadas se estandariza con The Plant List (2013).
24